U neona czerwonego występują cechy pedomorficzne, świadczące o miniaturyzacji tego gatunku. (fot. Jacek Klonowicz)

    Tekst: dr inż. Aleksandra Kwaśniak-Płacheta

    Ogromna popularność nanoakwarystyki wzbudziła wśród akwarystów zainteresowanie rybami, które mogłyby żyć w akwariach o objętości nie przekraczającej 30 litrów. W efekcie oferta hurtowni ryb ozdobnych w przeciągu kilku ostatnich lat poszerzyła się o szereg małych gatunków, których długość całkowita (od otworu gębowego do najdłuższego promienia płetwy ogonowej) nie przekracza 4 cm. Niektóre z tych ryb można określić jako gatunki miniaturowe.

    Miniaturyzacja jest jednym z procesów ewolucji, który prowadzi do zmniejszania rozmiarów ciała dojrzałych płciowo organizmów. Spotyka się ją niemal w każdym taksonie królestwa zwierząt, jednak najlepiej została udokumentowana u płazów i ryb. Zmiany związane z miniaturyzacją mają istotny wpływ na budowę anatomiczną, fizjologię, zachowanie i ekologię gatunku. Nierzadko pojawiają się w związku z tym ogromne trudności w prawidłowym określeniu pozycji zminiaturyzowanego taksonu w drzewie filogenetycznym. Przykładem mogą być takie rodzaje miniaturowych ryb, jak Schindleria i Sundasalanx, które bardzo długo „wędrowały” między różnymi taksonami.

    Samica matronicy ryby głębinowej ryb z rodziny Ceratiidae (fot. GNU License)
    Samica matronicy ryby głębinowej ryb z rodziny Ceratiidae (fot. GNU License)

    Problemy poznawcze

    Badanie zjawiska, jakim jest miniaturyzacja, niesie ze sobą wiele problemów. Jednym z nich jest określenie, czy dany gatunek uległ miniaturyzacji (zmniejszeniu w stosunku do swoich przodków), czy jest po prostu mały. Brzmi to niemal jak zagadnienie z dziedziny filozofii. Nie ma jednak ścisłych kryteriów pozwalających stwierdzić, czy dany gatunek uległ miniaturyzacji. W wielu przypadkach różnice między taksonami zminiaturyzowanymi i takimi, u których miniaturyzacja nie wystąpiła, są traktowane umownie. Przyjmuje się na przykład, że ryby, których długość ciała (od przedniego końca ciała do nasady płetwy ogonowej) wynosi 25-26 mm, to gatunki miniaturowe. Stanowią one ok. ¼ ryb kostnoszkieletowych. Jednak nie wszystkie te gatunki są wynikiem miniaturyzacji.

    Czynniki sprzyjające miniaturyzacji

    Występowaniu miniaturyzacji sprzyjają niektóre środowiska. Bardzo często zjawisko to dotyka organizmy zamieszkujące głębiny mórz i oceanów, Antarktykę i wyspy (na wyspach występują też liczne przykłady gigantyzmu). Wśród małży żyjących w wodach Antarktyki ok. 61% gatunków osiąga dojrzałość przy wymiarach mniejszych niż 10 mm. Niezwykle dużo przypadków miniaturyzacji spotykanych jest wśród bezkręgowców zamieszkujących przestrzenie interstycjalne (niewielkie przestrzenie między ziarnami substratu) osadów dennych w wodach stojących i płynących. Miniaturyzacji szczególnie sprzyja drobnoziarniste podłoże piaszczyste, które jest niekorzystnym środowiskiem dla makrobezkręgowców.

    Prapłetwiec z gatunku Protopterus aethiopicus odznacza się posiadaniem genomu o wyjątkowo dużej masie. (fot. Paweł Zarzyński)
    Prapłetwiec z gatunku Protopterus aethiopicus odznacza się posiadaniem genomu o wyjątkowo dużej masie. (fot. Paweł Zarzyński)

    Konsekwencje miniaturyzacji

    Spośród wielu możliwych konsekwencji miniaturyzacji najbardziej widocznymi są te związane z budową morfologiczną. Jednak modyfikacje dotyczą również procesów fizjologicznych i behawioru. Najpowszechniejszymi efektami miniaturyzacji są redukcja oraz uproszczenie budowy różnych struktur i organów, a nierzadko całkowity zanik organów lub nawet całych systemów. W przypadku kręgowców najczęściej takie zmiany zachodzą w obrębie układu kostnego, co często prowadzi do zmniejszenia ochrony istotnych miękkich struktur, w tym mózgu. Redukcji ulegają także narządy zmysłu. U bezkręgowców może natomiast dojść nawet do całkowitego zaniku głównych organów. Zazwyczaj takie drastyczne zmiany występują u osobników męskich, ale mogą też dotyczyć obu płci.

    Duże modyfikacje w obrębie budowy morfologicznej wymuszają na organizmie daleko idące zmiany w sposobie życia, nierzadko prowadząc do rozwoju pasożytnictwa. Wśród kręgowców przykładem wyjątkowego rodzaju pasożytnictwa są miniaturowe osobniki męskie głębinowych ryb z rodziny Ceratiidae. Samce gatunku Ceratias holboelli dorastają zaledwie do 5-6 cm długości. Ich życiowym celem jest odnalezienie w głębinach oceanów samic, przy czym ich partnerki to prawdziwe giganty, mogące osiągać nawet 100 cm długości. Samce mają duże oczy, które pozwalają szybciej dostrzec światełko „wędki” samic oraz dobrze rozwinięty narząd węchu, czuły na feromony, co znacznie ułatwia lokalizację żeńskich osobników. Po odnalezieniu samicy samiec wgryza się w jej skórę, a wydzielane przez niego enzymy stapiają nierozerwalnie oba osobniki, łącząc ich układy krwionośne. Od tego momentu samiec ulega powolnej atrofii – jego układ pokarmowy, mózg, serce i oczy zanikają. Pozostają jedynie gonady, które w odpowiednim momencie uwalniają plemniki.

    Osobniki dorosłe licznych gatunków, które uległy miniaturyzacji, wykazują podobieństwo do spokrewnionych większych gatunków w ich stadium młodocianym. Wygląda to tak, jakby rozwój tych osobników zatrzymał się na pewnym etapie. Zjawisko to nazywane jest „pedomorfozą”, a dojrzały płciowo organizm, u którego występują cechy typowe dla stadium młodocianego jego ewolucyjnych przodków, to organizm pedomorficzny. Pedomorfoza jest szeroko rozpowszechnionym zjawiskiem w procesie ewolucji, gdyż stanowi doskonały mechanizm pozwalający na odcięcie się od cech i form, które wcześniej wyewoluowały w rozwoju ontogenetycznym oraz mechanizm tworzenia form nowych.

    Innowacje w budowie morfologicznej

    Miniaturyzacja to nie tylko upraszczanie budowy, czy zanik organów lub innych struktur, to również powstawanie nowatorskich rozwiązań w budowie morfologicznej. Przykładem może być wykształcenie priapium u ryb z rodziny Phallostethidae (dorastają maksymalnie do 3,5 cm) z rzędu aterynokształtnych. Priapium to asymetryczny narząd kopulacyjny usytuowany po spodniej stronie głowy samca. Powstał z przekształcenia kości płetw piersiowych, promieni płetw oraz pierwszej pary żeber. U miniaturowych płazów i gadów widoczna jest tendencja do wykształcania dużych rozmiarów ucha wewnętrznego w stosunku do rozmiaru głowy i wielkości ciała. Oczywiście pociąga to za sobą zmiany w obrębie budowy czaszki i szczęki. Trzeba jednak pamiętać, że niełatwo w sposób jednoznaczny określić, czy dana zmiana morfologiczna to wynik miniaturyzacji, czy też zmiana, która pojawiła się w wyniku paralelizmu ewolucyjnego lub konwergencji w różnych liniach, które wyewoluowały do niewielkich wymiarów. Przykładem mogą być najmniejsze na świecie chrząszcze z rodziny piórkoskrzydłych(Ptiliidae) – ich wielkość waha się w przedziale 0,4-1,2 mm. Na brzegach skrzydeł tych chrząszczy znajdują się długie, frędzlowate wyrostki, które znacznie ułatwiają latanie. Jednak wyrostki takie występują również u innych, niespokrewnionych, małych owadów, co świadczy o tym, że ich obecność u piórkoskrzydłych nie jest efektem miniaturyzacji.

    U neona czerwonego występują cechy pedomorficzne, świadczące o miniaturyzacji tego gatunku. (fot. Jacek Klonowicz)
    U neona czerwonego występują cechy pedomorficzne, świadczące o miniaturyzacji tego gatunku. (fot. Jacek Klonowicz)

    Znaczenie ewolucyjne miniaturyzacji

    Zmiany morfologiczne związane z miniaturyzacją, które pociągają za sobą fundamentalne zmiany w ogólnym planie budowy, powodują powstawanie zupełnie nowych rozwiązań. Dlatego też zakłada się, że miniaturyzacja jest kluczowym elementem ewolucji wielu taksonów. Jej pełny potencjał ujawnia się, gdy pojawiają się nowe rozwiązania prowadzące do kolejnych zmian w toku rozwoju filogenetycznego, a w konsekwencji do powstawania nowych gatunków.

    Niektóre grupy organizmów odniosły większy sukces ewolucyjny niż inne, a – co ciekawe – ich przodkowie zwykle byli mniejsi niż więksi. Zaobserwowano również, badając skamieniałości, że wzrost rozmiaru organizmów następował stopniowo, natomiast zmniejszenie rozmiaru często było nagłe i związane z pedomorfozą.

    Czynniki promujące ewolucję miniaturyzacji

    Uproszczenie budowy i redukcja struktur same w sobie nie są celem selekcji naturalnej. Zmiany w budowie morfologicznej towarzyszące miniaturyzacji są raczej produktem ubocznym zmniejszania wymiarów ciała, co jest z jakichś powodów promowane przez selekcję naturalną. Takim powodem może być np. siedlisko, w którym lepiej sobie radzą organizmy o małych rozmiarach, np. przestrzenie interstycjalne osadów dennych (mejofauna), pasożyty zewnętrzne małych gatunków organizmów, komensale (karap europejski – ciało strzykwy stanowi dla tych ryb ochronę), pasożyty wewnętrzne. Jednak w całej masie innych przypadków miniaturyzacji czynniki promujące jej powstawanie są znacznie trudniejsze do określenia. Być może w środowiskach niestabilnych i bardzo zmiennych promowane jest wcześniejsze dojrzewanie seksualne, co odbywa się kosztem wzrostu i może skutkować orogenezą – czyli przyspieszeniem rozwoju układu rozrodczego, znacznie wyprzedzającego morfologiczną i fizjologiczną zdolność młodocianego organizmu do rozrodu.

    Duże może być małe…?

    Organizm żywy może zostać dokładnie zmierzony, a jego wymiary wyrażone w jednostkach długości. Te dane możemy określić jako „wymiar fizyczny”. Biorąc jednak pod uwagę zależność pomiędzy wielkością komórki a wielkością genomu, można mówić nie tylko o wymiarze fizycznym, ale też o wymiarze biologicznym. Masa genomu osiąga wartości od 0,03 pg (pikogramów) DNA haploidalnego u nicieni, 10-120 pg DNA u salamander, czy 130 pg DNA u ryby dwudysznej Protopterus aethiopicus. Ryby kostnoszkieletowe mają genomy o masie od 0,03 do 4,9 pg DNA. Załóżmy, że rozpatrujemy dwa gatunki zwierząt o zbliżonej wielkości, ale znacznie różniące się masą genomu. Organizmy tych zwierząt będą zbudowane z komórek o różnej wielkości. Oczywiście takie różnice wpływają na wzrost i budowę dorosłego osobnika oraz na jego metabolizm (większa liczba komórek jest kosztowniejsza w utrzymaniu). Okazuje się, że aspekt ten należy brać pod uwagę przy rozpatrywaniu miniaturyzacji niektórych grup organizmów, gdyż zmiana rozmiarów ciała w toku ewolucji może być wynikiem albo zmiany liczby komórek, albo ich wielkości. Najczęściej jednak zachodzą oba te zjawiska jednocześnie.

    Biorąc pod uwagę wielkość komórek, można dojść do wniosku, że niektóre organizmy o rozmiarach, które nie pozwalają ich zaliczyć do małych gatunków, pod względem biologicznym są małe. Przykładem mogą być niektóre ryby dwudyszne, które mają jeden z największych genomów wśród kręgowców. Posiadanie tak dużych komórek spowodowało konieczność uproszczeń w obrębie układu nerwowego i pojawienie się cech o charakterze pedomorficznym.

    Miniaturowe ryby

    Najmniejszymi kręgowcami świata są odkryte kilka lat temu ryby z gatunku Paedocypris progenetica, z rodziny karpiowatych. Dojrzała samiczka osiąga długość 7,9 mm, samczyk 10 mm. Rybki te żyją w wodach południowej Azji. W rodzinie karpiowatych wyróżnia się 21 gatunków z 9 rodzajów, żyjących w wodach południowej i południowo-wschodniej Azji, które można uznać za miniaturowe. Kolejne 12 gatunków pochodzi z Afryki. Budowa anatomiczna ryb z rodzaju Paedocypris jest silnie uproszczona, co utrudniało określenie pozycji filogenetycznej tego rodzaju wśród karpiowatych i wymagało wnikliwej analizy DNA. Badania ujawniły między innymi, że siostrzaną grupą rodzaju Paedocypris jest rodzaj Sundadanio, ustanowiony dla jednego gatunku – Sundadanio axelrodi (długość ciała tej ryby wynosi 22,5 mm). Oba te rodzaje są częścią kladu Rasborinae, obfitującego w miniaturowe gatunki ryb.

    Jak już wiemy, efektem miniaturyzacji jest zmniejszenie rozmiarów ciała, przy czym u ryb za gatunki miniaturowe uznaje się takie, które osiągają dojrzałość płciową przy długości nie przekraczającej 20 mm. Jednak miniaturyzacja może prowadzić do powstania gatunku bardzo przypominającego – pod względem budowy anatomicznej i morfologicznej – swoich większych przodków. W tym przypadku można mówić o gatunkach karłowatych, np. rodzaj Boraras przypomina swoich większych krewniaków z rodzaju Rasbora. W innych przypadkach, jak już wcześniej wspominaliśmy, miniaturyzacja pociąga za sobą bardzo duże zmiany, a nowo powstały gatunek wykazuje wiele cech charakterystycznych dla stadiów młodocianych swoich przodków (np. Danionella i Paedocypris), często wykształca też zupełnie nowe, ciekawe rozwiązania. U ryb z rodzaju Danionella stwierdzono występowanie w aparacie Webera struktur o nieznanej funkcji. Natomiast ryby z rodzaju Paedocypris mają zmodyfikowany pas miednicowy, który wraz z płetwami brzusznymi i znajdującym się przed nimi fałdem skóry stanowi rodzaj organu do przytrzymywania. Jaka jest biologiczna funkcja tej struktury? – tego dotychczas nie wyjaśniono.

    Wśród ichtiofauny Ameryki Południowej najwięcej gatunków miniaturowych występuje w obrębie dwóch największych rzędów ryb Ameryki Południowej: Characiformes (głównie Characidae i Lebiasidae) oraz Siluriformes (Aspredinidae, Callichthyidae, Loricariidae, Pimelodidae, Trichomycteridae). Stanowią one aż 88% wszystkich gatunków w tych rzędach, podczas gdy Clupeiformes, Cyprinodontiformes, Perciformes łącznie posiadają tylko ok. 12% miniaturowych gatunków. Duże gatunki zamieszkują wody otwarte słodkie i słone, gatunki miniaturowe są natomiast na ogół spotykane w bardziej złożonych siedliskach.

    Umowna granica dzieląca ryby na miniaturowe i resztę to 26 mm długości. Nie bierze się tu jednak pod uwagę miniaturowych gatunków ryb o wydłużonych ciałach. Długość ciała nie jest więc jedynym kryterium branym pod uwagę przy określaniu, czy dany gatunek uległ miniaturyzacji. O zjawisku tym świadczą również cechy pedomorficzne, np.: stopień rozwoju linii nabocznej na głowie i bokach ciała, redukcja liczby promieni w płetwach i liczby łusek, urzeźbienie powierzchni kości czaszki – wszystkie one wskazują na wcześniejsze zatrzymanie rozwoju. Przykładem może być neon czerwony (Paracheirodon axelrodi), który przekracza umowną granicę wielkości, jednak występują u niego cechy pedomorficzne, świadczące o miniaturyzacji tego gatunku. W naturze neon czerwony żyje prawdopodobnie nie dłużej niż rok, z racji ograniczonych zasobów pokarmowych, co też ma wpływ na mniejszy wzrost. Prawdopodobnie większość gatunków miniaturowych w środowisku naturalnym żyje krócej niż rok.

    .

    Literatura:

    Hanke J., Miniaturization of body size: Organismal consequences and Evolutionary Significance. Annu. Rev. Ecol. Syst., 1993, 24: 501-19;

    Kozłowski J., Styrna J., Wielkość genomów jądrowych i komórek u zwierząt: Mechanizmy różnicowania oraz konsekwencje fizjologiczne i ekologiczne. Postępy Biologii Komórki, 2006, Tom 33, nr 4;

    Rüber L., Kottelat M. et al., Evolution of miniaturization and the phylogenetic position of Paedocypris, comprising the world’s smallest vertebrate, BMC Evolutionary Biology, 2007, 7:38.

    Weitzman A.H., Vari R.P., Miniaturization in South American freshwater fishes; An overview and discussion. Proc. Biol. Soc. Wash., 1988, 101(2), 444-465;

    Słowniczek

    genom – materiał genetyczny zawarty w podstawowym (haploidalnym) zespole chromosomów; termin ten mylony jest z genotypem, czyli całością informacji genetycznej zawartej w chromosomach organizmu

    klad – grupa organizmów mających wspólnego przodka, obejmująca wszystkie wywodzące się z niego grupy potomne (linie rozwojowe)

    konwergencja – proces powstawania morfologicznie i funkcjonalnie podobnych cech w grupach organizmów odlegle spokrewnionych, w odpowiedzi na podobne lub takie same wymagania środowiskowe (np. ryby i walenie, żyjąc w środowisku wodnym, rozwinęły podobnie opływowe kształty ciała i płetwy)

    komensalizm – związek pomiędzy dwoma gatunkami, w którym jeden z partnerów czerpie z niego korzyści, a dla drugiego to partnerstwo jest obojętne

    paralelizm ewolucyjny – równoległa ewolucja dwóch lub więcej szczepów pochodzących od wspólnego przodka, której skutkiem jest powstanie podobnych przekształceń, np. muszli amonitów, kończyn u nieparzystokopytnych; jest to spowodowane zbliżonymi warunkami, w których żyją formy ze sobą spokrewnione i za sprawą których dryf genetyczny ma podobny kierunek